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《折纸：从荧光显微镜数据看沿折叠上皮顶基轴方向的单细胞三维形状动力学-医学论文发表》

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《折纸：从荧光显微镜数据看沿折叠上皮顶基轴方向的单细胞三维形状动力学-医学论文发表》期刊简介

折纸：从荧光显微镜数据看沿折叠上皮顶基轴方向的单细胞三维形状动力学-医学论文发表

· 坦尼娅·门多卡,

· 安娜·琼斯

· 何塞·M·波佐

· 莎拉·巴克森代尔

· 坦尼娅·T·惠特菲尔德

· 亚历杭德罗·F·弗拉吉

· 发表日期：2021年11月1日

摘要

形态发生的一个共同特征是在细胞水平的细胞形态变化的辅助下，从二维上皮片的折叠中形成三维结构。细胞形态的变化必须在上皮片内细胞极化生物力学过程的背景下进行研究。在具有高度曲面的上皮中，沿着生物轴寻找单细胞排列可能很难实现自动化。硅中。我们提出了一种基于MATLAB的图像分析管道“折纸”，用于计算上皮根部轴方向变化的细胞形状特征。我们的自动化方法精确地计算了在合成上皮和斑马鱼胚胎荧光图像中相反曲率区域的顶点-基轴方向向量。作为概念的证明，我们在发育中的斑马鱼内耳发现了不同的细胞形状特征，其中上皮在相反的方向上变形，形成不同的结构。折纸被设计为用户友好，一般适用于弯曲上皮的荧光图像。

作者摘要

在胚胎发育过程中，在折纸艺术形式中，二维上皮片弯曲并折叠成复杂的三维结构类纸。推动上皮折叠的遗传和生物力学过程可在上皮中极化，导致单细胞水平的不对称形状变化。这种上皮形成的缺陷与许多发育异常和疾病有关。因此，在研究形态发生过程时，不仅要在单细胞水平上量化形状变化，而且要沿着极性的上皮轴定位这些不对称变化。折纸是一个基于MATLAB的软件，已经开发，以自动提取这种单细胞不对称的形状特征沿上皮顶端基轴从荧光显微镜图像折叠上皮。折纸提供了一个解决方案，计算方向向量沿上皮顶端-基轴，然后提取方向变异的形状特征的每个分段细胞。它通常适用于上皮结构，而不考虑折叠的复杂性或方向，并且对成像条件有很强的鲁棒性。作为概念的证明，“折纸”在斑马鱼内耳发育的不同时间点，成功地区分了高度弯曲结构中不同细胞的形状特征。

引用：Mendonca T，Jones AA，Pozo JM，Baxendale S，Whitfield TT，Frangi AF(2021)Origami：从荧光显微镜数据来看，沿着折叠上皮的顶基轴定向的单细胞三维形状动力学。PLOS Comput Biol 17(11)：E 1009063。Https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1009063

编者：Dina Schneidman-Duhovny，以色列耶路撒冷希伯来大学

收到：2021年5月5日；接受：(二0二二一年十月十三日)出版：2021年11月1日

版权：2021年Mendonca等人这是一篇以CreativeCommonsAttribution许可证，允许在任何介质中不受限制地使用、分发和复制，只要原始作者和源被记入帐户。

数据可得性：在GitHub上可以找到代码：Https://github.com/cistib/origami数据可在图中找到：Https://doi.org/10.6084/m9.figshare.14531421.v1.

供资：工作得到生物技术和生物科学研究理事会(BBSRC)的支持；Https://bbsrc.ukri.org/)项目赠款给TTW、SB和AFF(BB/M01021X/1)。成像是在谢菲尔德大学的Wolfson光显微镜设施中进行的，得到了生物技术和生物科学研究理事会BBSRC ALERT 14授予TTW和SB光片显微镜奖(BB/M 012522/1)的支持。AAJ得到了生物技术和生物科学研究理事会BBSRC白玫瑰机械生物学博士培训伙伴关系(BB/M 011151/1)的博士培训奖的资助。AFF得到皇家工程学院新兴技术计划(CiET 1819)和中位数网络(EP/N 026993/1)的支持，后者由工程和物理研究理事会(EPSRC)资助；Https://epsrc.ukri.org/)。资助者在研究设计、数据收集和分析、决定出版或编写手稿方面没有任何作用。

相互竞争的利益：提交人宣布，不存在任何相互竞争的利益。

这是一个PLOS计算生物学软件文件。

导言

分类群和组织类型的复杂形态是通过上皮层的变形而产生的。1–3]。在胚胎中，许多发育中的上皮细胞形成高度弯曲的表面。上皮折叠过程由极化机械力驱动，并涉及细胞水平的三维形状变化[4,5]。荧光成像技术使我们能够以细胞分辨率来跟踪这种形状的变化，体内并且是实时的6–8]。因此，这些成像技术的进步推动了对上皮动力学，特别是细胞形态变化进行量化的工具的开发。

许多测量细胞形状变化的图像分析工具都局限于二维。9–12或准三维荧光显微镜数据[13]。将这些测量扩展到3d，得到了基于膜的三维分割方法的发展，如acme[14种族[15]，3 DMMS[16]，CellProfiler 3.0[17，最近，基于深度学习的方法[18–21]。一些图像分析工具，如CellProfiler3.0[17]，形态图X[22和ShapeMetrics[23]，提供计算方向不变单元形状特征的管道。然而，在生物相关的轴线上寻找三维分割细胞的位置来量化定向变异的形状特征仍然是一个具有挑战性的问题，到目前为止还没有找到一个通用的解决方案。

解决单个细胞相对于已知的上皮细胞整体极性的方向是至关重要的，因为细胞极化的生物力学过程推动细胞形状的改变；收缩或扩张可以发生在顶端[24,25或巴索-横向[26]细胞表面，并可检测到任何倾斜的质量分布在一个细胞内沿顶端-基轴的对称性。上皮折叠可能由细胞增殖、细胞死亡、细胞骨架重塑或细胞表面性质变化引起或影响[27,28]。这些机制可导致细胞形态特征的变化，包括细胞高度和宽度、体积、表面积和球形。

细胞方向或极性可沿上皮的平面(平面细胞极性)或垂直于上皮平面，沿细胞的顶基轴。现有的将极性分配给分段细胞的自动化方法通常依赖于额外的极性生化标记。29–31]。在荧光成像实验中加入这些附加标记会增加生成每幅图像所需的时间，有可能导致光毒性，由此产生的更大体积的图像数据使得分析的计算成本更高。此外，生产携带多个转基因动物进行活体成像是一项艰巨的任务，而且成本高昂。一些图像分析方法通过将法向量绘制到多项式函数(通常是椭球)来计算单个细胞的方向向量，这些函数通常用于估计样本的表面，例如整个胚胎[15或胚轴[32]正在发生形态发生。这些方法与试样的几何形状有关，不适合于分析复杂的折叠拓扑。第三种方法使用已知的细胞形状特征来指定细胞方向，例如，应用主成分分析(PCA)计算EDGE4D中柱状细胞的顶基轴[33]和斑马鱼侧线原生质体前后轴的地标几何形态计量学研究[31]，或在斑马鱼视杯中沿其长轴向细胞定向，如在长轴[34]。这些策略将只适用于一个优势细胞形状特征，例如，细胞的高度/宽度比，并保持不变的空间和时间。

我们介绍了一种新的自动易用工具“折纸”(Origami)，它通过使用三角形网格重建上皮表面，提取沿顶点-基底轴方向变化的形状特征。图1)。折纸适用于正在进行形态发生的标本的广泛几何学，并自动提取单个细胞的方向矢量，使其与上皮片的顶基轴相一致，而不需要额外的极性标签。通过计算每个分段单元的多边形表示所包围的体积的几何矩来计算方向变化的形状特征[35]。我们展示了我们的方法在斑马鱼胚胎发育囊泡(发育内耳)的不同发育阶段使用各种结构数据的多功能性。

图1.折纸图像分析管道。

A.在受精后51.5小时，对发育中的斑马鱼耳囊共聚焦荧光显微照片(35z片最大强度投影(MIP))进行扫描。红盒-前投影；黄色盒-内淋巴囊；青色盒-后投影。ROI是在顶部行MIP和底部行单片的旁边展开的.标尺：20μ米。蓝色箭头标记顶端的极性方向(指向顶端)。B.分割数据的极性分配；利用ACME分割前投影周围的ROI(此处覆盖在MIP上)，为每个分段细胞生成质心，并从这些质心生成一个三角形表面网格。这个曲面网格的法向量(蓝色箭头)表示顶点-基轴.C.计算了指定的顶点-基底轴的细胞形状特征；在这里，突出显示了三个示例细胞，同时还显示了它们在前投影中的位置以及表中相应的形状度量。-医学论文发表

Https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1009063.g001

设计与实现

折纸管道的前一步是基于膜的分割步骤。为此，我们使用了开放源码的ACME分段软件[14]。分割后的数据在“折纸”中有两个主要操作：上皮极性方向向量分配(图1B)和形状特征的提取(图1c).

为单个细胞指定极性方向

为了计算定向变异的细胞形状特征，如细胞质量的不对称，以及纵向和横向扩展，分割细胞的位置必须沿着一个生物相关的轴在三维空间中找到-我们选择了已知的细胞的基轴。折叠上皮重建硅中作为一种薄的“地壳”--一种利用地壳算法在三维空间中对分段细胞的质心进行三角剖分的开放表面网格[36,37] (图1B)。在我们的例子中，地壳方法利用细胞质心的Voronoi图，从无组织的点状质心计算表面网格。

在此之后，我们的自动化方法纠正了估计的曲面网格中的缺陷，这些缺陷可能导致结果方向向量上的误差。该网格是通过消除重复(在顶点或三角面计算)和任何自相交三角面。非流形边，即由两个以上三角形面共享的边，用球转算法重新划分为流形网格[38,39].

精化网格的三角形面是有序的，因此，当向曲面网格生成法向量时，这些向量都指向上皮表面网格表示的同一边(图1B)。在这一点上，仍然有两个可能的相反方向对每一个计算向量面对顶端或基底面的上皮，只是在符号上的不同。在发育中的斑马鱼耳蜗囊泡中，上皮的顶端面面对囊泡充满液体的腔[2,8,40]。我们利用这一先验知识，通过将二元取向决定参数的值设置为“in”来告知向量的方向，从而使它们指向一个收敛点，该收敛点落在曲面网格的一侧，它对应于每个细胞上皮顶端(流明)的一侧。当一个结构在相反的方向上折叠时，例如在为本研究生成的合成数据中，“in”将极性方向向量设置为指向一个全局收敛点，在我们的情况下，这是由整个合成上皮的曲率决定的。

欠分割会导致三角形网格中缺少区域或不必要的孔，在对三角面进行排序时会引入误差。我们的管道试图通过探测来修复这些漏洞，然后在可能的情况下重新划分它们。当检测到漏洞时，会将其标记为警告用户注意输出中的潜在错误。重建表面的法向量代表上皮的顶基轴，并为每一节段细胞在其质心位置生成(图1B和1c).

利用三维几何矩计算形状特征

物体的形状可以用中心几何矩来描述[41]。几何矩在物体识别和分类问题中有着广泛的应用。42,43]由于它们(一)计算简单，(二)按越来越详细的顺序组织特征，和(三)可以扩展到n尺寸。每一刻，，是由笛卡尔坐标单项的对象(在我们的例子中，每个分段单元格)上的积分定义的。，在哪里i, j, k≥0，坐标原点在质心。

在我们的分析过程中，使用本文中引入的算法计算了三维几何矩。35]。定义的连续积分是在为每个分段单元生成的三角形曲面网格中精确计算的，分割成一个和：(1)其中每个四面体Tc由曲面网格中的三角形和原点(单元质心)定义。行列式给出了这个四面体的定向体积，(2)

考虑到它的符号，行列式允许将该算法应用于任意复杂和拓扑的形状。每个T中的积分c由一个仅涉及三角形顶点的笛卡尔坐标的封闭公式给出。

低阶的几何矩有简单直观的解释。零TH阶矩提供对象的卷，此处为单个单元格。对于中心矩，一阶矩几乎为空：。二阶矩对应于分布的扩展(协方差张量).因此，每个细胞的质量沿相应的极性矢量的投影表示‘扩展’为质量‘纵向’(沿顶部-基轴)和‘横向’(沿上皮平面)的差异。这使得我们能够识别细胞是或多或少的柱状细胞(高细胞)还是鳞状细胞(扁平细胞)。三阶矩表示“偏斜”，即偏离对称性。在我们的管道中，沿极性方向向量沿顶部-基底方向测量偏度，正偏度值表示根尖细胞收缩和/或基础松弛，负值指示基底细胞收缩和/或根尖扩张。零的值表示没有倾斜。此外，每个细胞的球形度被计算为细胞表面积与与细胞体积相同的球的表面积之比。44从高度不规则的细胞0到完美球体的1。

结果

计算细胞极性方向矢量的评价

为了评价计算出的表示细胞极性的方向向量，我们生成了三维合成数据，表示弯曲、折叠的上皮，在两个相反的方向上，具有不同程度的曲率和折叠峰的高度。S1文本和图2A)。去反映现实世界体内在荧光成像条件下，这些合成数据被高斯噪声和泊松噪声(S1文本和图2A)。利用合成数据，对计算出的极性方向矢量中的两种误差进行了评估：(1)一个方向翻转误差，测量为具有相反方向(相反符号)的极性矢量对极性地面真相的百分比。S1文本)和(2)方向精度，即折纸产生的极性矢量之间的平均偏差角，正确定向，与极性地面真相之间的平均偏差角。

图2.极性分配的评估。

A.合成上皮的表面网格，用于验证折纸分析管道。同时，三维呈现一个合成上皮(顶部)和一个单一的2D切片通过它(底部)。每个图像体积被三层噪声破坏。B.表面几何/噪声与分割质量的关系。误差条表示标准差。图基与用星号表示的显着值的配对比较：弧度半径为200μm(1000像素)的骰子评分与106μm(530像素)-p=0.0004的DICE评分相比，在最大噪声水平下的DICE评分为最低的p=0.0045。C.分割质量对计算极性向量中方向翻转误差(左)和方向偏移的影响(灰色中的误差条表示标准差)。虚线分别表示数据的二次拟合和线性拟合。D.斑马鱼胚胎实际荧光数据极性方向错误的概率密度。每个点表示来自三维分割体的百分比误差(n=27；在所有图像中总共有949个分段单元格)。虚线显示数据集中的平均误差(<4%)。E.细胞形状指标对极性方向错误的敏感性。图中的数据点与相应的合成单元的颜色相同。TUKEY‘s配对比较：纵差1-2p=0.039，1-3p<0.0001，2-3p<0.0001；横向差：1-2p<0.0001，1-3p<0.0001，2-3p<0.0001；偏度：1-2p<0.0001，1-3p<0.0001，2-3p<0.0001。

Https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1009063.g002

在表面几何分析的两个方面中，折叠峰高度(两个相反方向)对方向翻转误差无显著影响(线性回归)；p = 0.86, R2=-0.04)。然而，较大的上皮曲率半径(更平坦的上皮片)确实与方向翻转误差相关--尽管曲率半径每增加1μm(5像素)就会增加0.08%(线性回归；p=0.042，R)。2=0.12，效果)和较低质量的分割输出的ACME(线性回归)p < 0.001, R2 = 0.46; 图2B)计算为骰子分数。这意味着每增加1μm(5像素)曲率半径，骰子分数就会减少0.2%。这种相关性可能是由于ACME在具有各向异性体素分辨率(这里用各向异性点扩展函数(PSF)建模)的数据中，主要是沿外侧(XY)方向的上皮细胞中切割扁平鳞状细胞的能力降低所致。我们发现，应用于合成图像的噪声与极性方向翻转误差之间存在相关性(ANOVA：p≈0.001；Tukey的对比显示，与最低噪声水平相比，最高噪声水平下的误差增加了11.3%-p=0.0039)和分段输出(方差分析：p < 0.01; Tukey’s contrasts showed 16.3% reduction in Dice score at highest noise level from the lowest noise level applied–p=0.0045)。分割质量反过来影响极性方向翻转，在骰子分数大于0.8时，误差在1.5%以下，但随着骰子分数的进一步下降而增加(多项式回归；一阶：p < 0.001, Effect size = -28.78; second-order: p < 0.01, Effect size = 16.26; 图2C)。许多可用的分割算法与非折叠结构的荧光图像(如早期线虫胚胎)验证时的比较[16或植物根[18在实际实验条件下，Dice的得分在80%以上，显示了良好的性能。

对合成数据的定量方向精度进行了评价，与实际荧光图像的数据相比，可以从已知的下垫面函数中获得可靠的地面真相。与极性地面真实数据相比较，从我们的整个合成数据集中测量到的总偏移量为10.6°±15.5°(平均±STD)。对于极性方向翻转误差，折叠峰高度不影响极性方向精度(线性回归)；p = 0.39, R2=-0.0 1，但上皮曲率的影响很小，每增加1μm(5像素)，上皮曲率半径就会增加0.0 6°偏移(线性回归)；p = 0.005, R2=0.24)。在噪声水平最高时，极性方向的误差比最低噪声水平的偏置误差大6.6°(Tukey‘s对比度)；p=0.003)。分割质量也存在负线性效应，Dice评分每减少10%，预测偏差为2.9°(线性回归)；p < 0.0001, R2 = 0.53; 图2C).

我们进一步测试了方向精度上的这些误差对应用方向噪声计算的方向变异形状度量的影响，其平均值等于三个示例单元的测量平均误差以上的极性向量，从合成数据集中显示出极端形状特征，并为每个新的移位极性矢量计算了方向变异形状度量(n = 50; 图2e)。计算出的形状度量结果仍然可以成功地区分这三个单元格，表明方向精度误差(不包括方向翻转误差)不应对所计算的形状度量产生不利影响。另一方面，方向翻转误差会影响形状度量，但如上所述，对于分割良好的图像体积，这些误差预测很小，并且可以通过视觉检查很容易识别，并在需要时使用折纸管道进行校正。-医学论文发表

此外，根据发育中斑马鱼水泡结构的真实光片荧光显微镜数据，还量化了方向翻转误差(图5)。1和3)。为此，细胞沿顶基轴--即朝向基面而不是根尖表面--的方向被错误地分配，并在折纸管道中通过视觉评估来识别，误差为3.65%。n=949个被分析的细胞(图2D).

图3.斑马鱼内耳发育结构形态动态比较。

行表示分析过的每个时间点。蓝色的数据代表AP的细胞，绿色的代表PP的细胞，洋红的代表ES。A.线性判别分析(LDA)二叉图说明了数据的多变量聚类--来自AP和PP的数据显示了相当多的重叠，表示相似的形状特征，而来自ES的数据与前者的重叠较少。B.分析的时间点的细胞形状特征示意图，显示ES中的细胞与投影中的细胞相反，且圆形较少。箭头表示顶部-基底极性。C.在分析的时间点显示结构之间偏斜度和球度差异的图样。带有误差线的黄色点表示数据的均值和标准差。成对比较的p值来自表1.

Https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1009063.g003

原理证明：深入了解斑马鱼内耳上皮形态发生过程中的细胞形态动态

为了进一步验证我们的方法，我们用折纸法描述了斑马鱼胚胎中不同结构形成的细胞形态动力学。1和3)。我们分析了发育中的半规管系统前上皮投射(AP)和内淋巴囊(ES)在3个发育时间点(42.5小时后受精(HPF)(时间点1)、44.5 HPF(时间点2)和50.5 HPF(时间点3)的光片荧光图像数据，每个时间点使用3条不同的鱼。我们还分析了后上皮投射(PP)，这是一个类似于AP的结构，但它是后来发展起来的。40]，在发展上相当于行动方案的时间点(46.5 HPF、50.5 HPF和60.5 HPF)。AP和PP是上皮细胞的手指状突起，进入囊泡的腔内，细胞的顶端在弯曲的投射面外面。40]。相反，ES以背侧上皮的内陷形式形成，细胞的顶端狭窄的表面排列在所形成的短管的狭窄腔内。8,45,46]。由于ES是通过与上皮投射相反极性的上皮片的变形形成的，我们期望ES中的细胞和突起在细胞形状上表现出明显的差异。相反，我们并不期望AP细胞和PP细胞在细胞形态上有明显的差异，这两种细胞在发育中的耳朵形成相同的结构。

在单细胞水平上计算了每个结构的形状属性：表面积、球度、纵向扩展、横向扩展和偏斜。由于体积和表面积在我们的数据中呈较高的共线性(Pearson相关系数=0.98，95%置信区间=[0.977，0.984])，因此进一步的分析不包括细胞体积。虽然图像包括非折叠上皮细胞周围发育的结构感兴趣，只有细胞从折叠上皮被分析。多元分析({MANOVA.RM)包47在R[v4.0.0]中，细胞形态属性对上皮组织结构的依赖在不同时间点上表现出显著差异(Wald型统计量)；p=0.035(重放p=0.001)在时间点1和p < 0.001 (resampled p < 0.001) at time point 2) but not at the final time point analysed (p=0.706(重放p)的所有形状属性。图基的对比显示，内淋巴囊中的细胞与这两种投射中细胞的形态动态有显著差异(es-ap)。p=0.006，PP-esp在时间点1=0.012；ES-APp=0.0002，PP-esp=0.0002的时间点2，但ES-APp=0.192，PP-esp=0.116在时间点3)。前后投射细胞间的细胞形态特征无显着性差异(Tukey‘s对比；PP-AP)p在时间点1=0.997；PP-APp=0.999在时间点2和PP-APp=0.896在时间点3)。这些结果表明，在分析的第三时间点，细胞的形态特征与结构上的细胞相比，有更多的相似之处。

在分析的属性中，偏度(Kruskal-Wallis检验)；p=0.008时，p=0.004时p < 0.0001 at time 3), sphericity (Kruskal-Wallis test; p < 0.001 at time 1, p=0.00012时p < 0.001 at time 3) and surface area (Kruskal-Wallis test; p < 0.001 at time 1, p < 0.0001 at time 2 and p时间3=0.018)描述了所分析的所有三个时间点细胞形状的显著差异；内淋巴囊细胞的特征是正偏度值，球度值较小，与两个投影细胞相比，表面积较大，这表明偏斜度为负值(表1和图3).

表1.配对比较使用Wilcoxon秩和精确检验(p值-调整使用‘Holm’校正)。

Https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1009063.t001

表面的差异可能是由于三种结构中细胞间球形度的差异，而不是在尺寸上的差异，因为横向和纵向扩展没有显着性差异。

可得性和今后的方向

“折纸”可从以下网址免费下载：Https://github.com/cistib/origami。它是在matlab内实现的(与2008 b版之前的兼容性)，并包括更多的工具，用于在单细胞水平上可视化复杂折叠上皮细胞的细胞形状指标。软件中包含了安装和使用说明。

我们的软件可以接受预先分割的数据，使其与用户选择的分割算法兼容，可能允许使用其他3D成像技术(如层析成像)获取的数据进行分析。分割后的数据必须准确地表示细胞的形状，因此选择一种成像技术，能够忠实地检测出与细胞膜或基于细胞质的分割一起的三维细胞形状是至关重要的。

我们用先验了解耳蜗上皮组织，告知上皮片的顶基轴方向，以面对耳囊腔。[。2,8,40]。在任何新的应用折纸术的结构中，必须知道细胞的基轴的组织。在这种结构中，确定方向的参数可以设置为“in”或“out”，这取决于是否需要极性方向向量指向弯曲结构的内面或外面。我们还假设单个细胞不违反这一组织，因为如果没有额外的极性特定标签，就无法检测到这一点。在这种情况下，从我们的分析极性矢量可以补充来自极性特异性标签的信息来跟踪这种行为。此外，为了计算沿另一个极性轴的形状特征，管道可以接受预先指定的极性作为单元格特定的矢量列表来计算方向变异形状特征。

我们期望折纸将被应用于研究广泛的形态发生过程，并有助于我们对生物力学过程的理解。

辅助信息

包含MATLAB脚本和说明的zip文件，用于安装和运行折纸软件。

显影1/2: Pcbi.1009063.s001.7z

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折纸

阿克梅

合成数据

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功能

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折纸管道

折纸许可证

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S1软件代码包含MATLAB脚本和说明的zip文件，用于安装和运行折纸软件。

需要MATLAB(v2018b继续)。

Https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1009063.s001

(7Z)

S1文本。文本文件详细介绍了用于收集荧光显微镜数据、生成合成膜和用于膜分割的参数的方法。

Https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1009063.s002

(Docx)

致谢

我们感谢N.van Hateren在成像方面的帮助，S.Burbridge和M.Marzo提供的技术支持，以及谢菲尔德水族馆对斑马鱼饲养的支持。

参考文献

00001. 1.Kam Z，Minden JS，Agard DA，Sedat JW，Leptin M果蝇胃泌素：用三维荧光显微镜分析活胚的细胞形态变化。发展(英国剑桥)。1991年；112：365-70。PMID：1794308

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